Sushchuk A., Kalinkina D., Platonova E. “Soil nematode community under the non-native trees in the Botanic Garden of Petrozavodsk State University”, Hortus bot. 11, (2016): DOI: 10.15393/j4.art.2016.3442


Conservation, Mobilization and Study of Plant Genetic Resources

pdf-version 

Soil nematode community under the non-native trees in the Botanic Garden of Petrozavodsk State University

Sushchuk
Anna
Institute of Biology of Karelian Research Centre, Russian Academy of Sciences, anna_sushchuk@mail.ru
Kalinkina
Darya
Institute of Biology of Karelian Research Centre, Russian Academy of Sciences, dania_22@mail.ru
Platonova
Elena
Petrozavodsk State University, meles@sampo.ru
Key words:
science, non-native trees, botanical garden, soil nematodes, nematode abundance, community structure, plant parasitic nematodes
Summary: The particularities of soil nematode communities of the rhizosphere of non-native trees were studied in the Botanic Garden of Petrozavodsk State University (Republic of Karelia). Taxonomic diversity, abundance, community structure and ecological indices derived from nematode fauna analysis were used as the evaluation parameters. Nematode fauna included 51 genera, 6 of them were plant parasitic. The dominant eco-trophic group in the nematode community structure of coniferous trees was bacterial feeders; fungal feeders in most cases were observed in the second numbers. The contribution of bacterial feeders was decreased and plant parasites were increased in eco-trophic structure of nematode communities of deciduous trees in compared with coniferous trees. Analysis of ecological indices showed that the state of soil nematode communities reflects complex, structured (stable) soil food web in the biocenoses with deciduous trees, and degraded (basal) food web – under coniferous trees.
Reviewer: N. Butorina
Is received: 04 may 2016 year
Is passed for the press: 03 december 2016 year


Нематоды (круглые черви) – одна из наиболее многочисленных и разнообразных групп организмов, обитающих в почве. Свободноживущие нематоды в качестве вторичных консументов играют ключевую роль в процессах, происходящих в почве, регулируя бактериальные и грибные популяции, изменяя круговорот питательных веществ, главным образом путем стимуляции роста микробов, участвуют, таким образом, вместе с другими организмами в процессе минерализации веществ и создании почвенного плодородия. Часть видов нематод являются паразитами растений: питаясь за счет живых растений, они влияют на их рост, развитие, продуктивность. Изучение нематод-паразитов растений важно с практической точки зрения: некоторые виды относятся к карантинным объектам, опасным вредителям сельскохозяйственных культур, снижают урожай, являются переносчиками вирусов растений. Кроме того, использование нематод в качестве биологических индикаторов для оценки состояния почвенных экосистем в настоящее время является признанным фактом (Bongers, 1990; Ferris et al., 2001).

Растительное сообщество значительно влияет на педофауну, включая группы нематод, трофически связанные с растениями (Wardle et al., 2003); в этой связи занос чужеродных для региона видов растений может косвенно способствовать изменению численности и разнообразия фитопаразитов, более широкому их расселению. В современной нематологической литературе имеются данные о воздействии планомерной интродукции и выращиваемых новых видов растений на особенности фауны почвенных нематод в целом и группы фитопаразитов, в частности, на примере питомников древесных пород (Skwiercz, 2012; Chalanska, Labanowski, 2014), агроценозов с плодово-ягодными культурами (Tabolin et al., 2010; Pokharel et al., 2015), рекультивируемых ландшафтов с посадками лиственных и хвойных деревьев (Hanel, 2008) и условий закрытого грунта в ботанических садах (Gubin, Sigareva, 2014). Однако детальные работы, посвященные изучению сообществ почвенных нематод в сфере влияния интродуцируемых древесных растений, культивируемых в эстетических целях и для сохранения/увеличения биоразнообразия в экосистемах Севера, отсутствуют. Подобные исследования важны для разработки методов защиты растений в ботанических садах, а также учета и сохранения биоразнообразия растительного и животного компонентов в садово-парковых экосистемах урбанизированных территорий.

Цель работы – изучение фауны почвенных нематод, в том числе паразитов растений, корнеобитаемого слоя древесных интродуцированных растений на территории Ботанического сада Петрозаводского государственного университета (ПетрГУ).

Отбор почвенных образцов проводился в июле 2013 г. на территории Ботанического сада Петрозаводского государственного университета (61°50'36,94" с.ш., 34°23'19,27" в.д.) в верхнем корнеобитаемом слое почвы в пределах подкронового пространства 10 видов деревьев (рис. 1): сосна Веймутова (Pinus strobus L.), ель канадская, или сизая (Picea glauca (Moench) Voss), пихта бальзамическая (Abies balsamea (L.) Mill.), пихта сибирская (Abies sibirica Ledeb.), лиственница сибирская (Larix sibirica Ledeb.), сосна сибирская кедровая (Pinus sibirica Du Tour), дуб черешчатый (Quercus robur L.), липа сердцевидная (Tilia cordata Mill.), вяз гладкий (Ulmus laevis Pall.), клен остролистный (Acer platanoides L.). Почвенные образцы отбирались на глубину 10 см в 9 повторностях. Почвы в местах произрастания интродуцентов – супесчаные с большим количеством камней и валунов. Местами встречаются небольшие песчаные наносы и суглинки. Нередки выходы скальных пород (базальтов). По уровню рН солевой вытяжки почва в корнеобитаемом слое древесных растений сильно кислая (рН сол.=3.8–4.8).

Фитоценологические исследования включали описание растительности на пробных площадях (25 кв. м) в подкроновом пространстве исследуемых видов деревьев. Травяно-кустарничковый ярус представлен в основном аборигенными луговыми и лесными травами с небольшим участием бореальных кустарничков, встречается возобновление ряда древесных растений (как местной, так и инорайонной флоры). Видовой состав и проективное покрытие травяно-кустарничкового яруса под разными видами деревьев варьируют в широких пределах (табл. 1). 

Нематод выделяли из почвы (навеска 30 г) модифицированным методом Бермана. Фиксацию материала производили при помощи ТАФ (триэтаноламин, формалин и вода в соотношении 2:7:91) (van Bezooijen, 2006). Идентификацию нематод осуществляли на временных глицериновых препаратах. Каждый таксон согласно классификации Йейтса с соавторами относили к одной из шести эколого-трофических групп: бактериотрофам (Б), микотрофам (М), политрофам (П), хищникам (Х), нематодам, ассоциированным с растениями (Аср) и паразитам растений (Пр) (Yeates et al., 1993).

Для оценки состояния сообществ нематод использованы следующие параметры: таксономическое разнообразие (количество родов), индекс Шеннона H', плотность популяций (численность) нематод (кол-во экз./100 г сырой почвы), эколого-трофическая структура. Также были проанализированы эколого-популяционные индексы сообществ нематод: индекс зрелости сообществ (ΣMI) (Bongers, 1990) и индексы, характеризующие почвенную трофическую сеть (индексы структурирования (SI) и обогащения (EI) почвенной трофической сети, индекс преобладающего пути разложения органического вещества в почве (CI)) (Ferris et al., 2001).

Рис. 1. Расположение пробных площадей на территории арборетума Ботанического сада ПетрГУ. 
1 – сосна Веймутова, 2 – ель канадская, 3 – лиственница сибирская, 4 – сосна сибирская кедровая, 5 – пихта бальзамическая, 6 – пихта сибирская, 7 – липа сердцевидная, 8 – клен остролистный, 9 – вяз гладкий, 10 – дуб черешчатый.

Fig. 1. The location of sample plots on the arboretum of the Botanic Garden of PetrSU. 
1 – Pinus strobus, 2 – Picea glauca, 3 – Larix sibirica, 4 – Pinus sibirica, 5 – Abies balsamea, 6 – Abies sibirica, 7 – Tilia cordata, 8 – Acer platanoides, 9 – Ulmus laevis, 10 – Quercus robur.

Индекс ΣMI представляет собой полуколичественную оценку состояния экосистемы на основе состава и соотношения таксонов нематод с различными экологическими преференциями, связанными с их морфологией, биологией и экологией, выраженных в значениях, присвоенных каждому таксону по специальной с-р-шкале Бонгерса: от колонизаторов со значением 1, устойчивых к неблагоприятным условиям существования, до персистеров со значением 5, чувствительных к факторам окружающей среды. Индекс обогащения почвенной трофической сети (enrichment index, EI) прямо коррелирует с обогащением почвы органикой или уровнем плодородия, индекс структурирования трофической сети (structure index, SI) отражает сложность и стабильность почвенной экосистемы. CI (channel index) показывает преобладающий путь разложения органического вещества в почвенной экосистеме – с участием бактерий или почвенных грибов – и рассчитывается на основе численности нематод-бактериотрофов и микотрофов в сообществе. Низкие значения CI свидетельствуют об активном участии бактерий в разложении органики, высокие – о преобладании грибов в данном процессе (Ferris et al., 2001).

Вследствие малого числа повторностей был использован H-критерий Краскела–Уоллиса. Различия между группами считали достоверными при р < 0.05. Числовые данные представлены в форме М ± SE (среднее значение ± стандартная ошибка среднего). Расчеты выполнены при помощи программы PAST 1.68. (Hammer et al., 2001). 

Для выполнения исследования использовано оборудование центра коллективного пользования ИБ КарНЦ РАН «Комплексные фундаментальные и прикладные исследования особенностей функционирования живых систем в условиях Севера».

 

Таблица 1. Состав травяно-кустарничкового яруса под пологом исследуемых древесных растений на пробных площадях 25 м².

Table 1. The composition of the understory vegetation in the 25 m² sample plots under the canopy of investigated woody plants.

Параметры 1* 2 3 4 5 6 7 8 9 10
Сомкнутость крон 0.6 0.5 0.5 0.3 0.9 0.7 0.8 0.7 0.9 0.6
Покрытие травяно-
кустарничкового яруса, %
30 60 90 85 2 65 20 50 30 35
Количество видов в травяно-
кустарничковом ярусе
17 21** 23 26 10 30 14 23 6 12**
Травяно-кустарничковый ярус, 
Проективное покрытие, %
 
                   
Achillea millefolium L.     3 +           +
Aegopodium podagraria L.       5     5 5 30 1
Agrostis capillaris L. 3   5     7 +      
Alchemilla vulgaris auct. 3   15  20        +   +
Angelica sylvestris L. + 1   +   1   1    
Anthoxanthum odoratum L.       3   r        
Anthriscus sylvestris Hoffm.   3 20 3   3  + 3  1
Campanula glomerata L.       +            
Campanula latifolia L.  +     +       30 +  
Campanula rotundifolia L.       1   +        
Carex digitata L.          +   +      
Carex pallescens L.                +    
Centaurea jacea L. + r 5              
Chamaenerion angustifolium (L.) Scop.               +    
Clinopodium vulgare L.     1              
Convallaria majalis L.            +      
Corydalis solida (L.) Clairv.               + 7  
Dactylis glomerata L.  3   8     5   +    
Deschampsia cespitosa (L.) P. Beauv.       2       +    
Deschampsia flexuosa (L.) Trin.     25 10   3      
Dianthus deltoides L.     3              
Dryopteris carthusiana (Vill.) H. P. Fuchs     +              
Epilobium montanum L.               +    
Festuca ovina L.   2                
Festuca pratensis Huds.       5            
Fragaria vesca L.  1 4  5 10           +
Galium mollugo L.  1 2 15     2 + +   +
Geranium sylvaticum L.  7 1 10 15   5   1    
Geum urbanum L.   +           + +  
Glechoma hederacea L.   3                
Heracleum sibiricum L.               1    
Hieracium penduliforme (Dahlst.) Johanss.             +      
Hieracium pratense Tausch           2        
Hieracium umbellatum L.       +   +        
Hieracium vulgatum Fries       +   1        
Hypericum maculatum Crantz   2 8   3   +   +
Knautia arvensis (L.) Coult.   + 3 5   1   +    
Lathyrus pratensis L.     +     +   +    
Leucanthemum vulgare (Vaill.) Lam.       +   5        
Luzula pilosa (L.) Willd.       + + 1 +      
Maianthemum bifolium (L.) F. W. Schmidt   +       10        
Melampyrum nemorosum L.           + +      
Melampyrum sylvaticum L. + +       +        
Myosotis sylvatica Hoffm.   3           +   +
Orthilia secunda House         +          
Oxalis acetosella L.   1     +          
Paris quadrifolia L.         1       +  
Phleum pratense L.     3 5            
Pimpinella saxifraga L.       1    +        
Poa nemoralis L.              1      
Potentilla thuringiaca Bernh.     +              
Prunella vulgaris L.    1   +            
Ranunculus acris L.               +    
Ranunculus auricomus L. +   +     +        
Ranunculus repens L.                   +
Rumex acetosa L.       +            
Silene viscaria (L.) Jess.     1     1   +    
Solidago virgaurea L.         + +        
Stellaria holostea L.               20    
Taraxacum officinale F. H. Wigg. + r           +   +
Trifolium medium L.       +            
Trifolium pratense L. +                  
Trifolium spadiceum L.           1        
Urtica dioica L.   +     +     +    
Vaccinium myrtillus L.   +     + 5  1      
Vaccinium vitis-idaea L.                    +
Veronica chamaedrys L. 2 8  20    + 1 3     5
Veronica officinalis L.           +        
Vicia cracca L. + 2   1   +        
Vicia sepium L. + + 1       + +    
Viola canina L.     +   +          
Виды сем. Poaceae (скошены)   10               20
Возобновление
древесных растений
                   
Abies balsamea (L.) Mill.   +     +          
Acer platanoides L.         +   3 3    
Cotoneaster sp.           r +      
Crataegus sp.           r        
Daphne mezereum L.   +       r        
Lonicera xylosteum L. +     + r        
Prunus padus L.   + + +          
Quercus robur L.         +          
Ribes spicatum Robson         +          
Rubus idaeus L.     +         +    
Sorbus aucuparia L. + + + + + 2 +      

Примечания: 
* в соответствии с планом на рис. 1.: 1 - Pinus strobus; 2 – Picea glauca; 3 – Larix sibirica; 4 – Pinus sibirica; 5 – Abies balsamea; 6 – Abies sibirica; 7 – Tilia cordata; 8 – Acer platanoides; 9 – Ulmus laevis; 10 – Quercus robur.
**В данном случае количество видов приводится без учета некоторых видов сем. Poaceae (скошены). Названия растений приводятся по The Plant List, 2013.
 «+» – проективное покрытие вида менее 1%, «r» – единично.  

Notes: 
* In accordance with the plan in Fig. 1.: 1 - Pinus strobus; 2 – Picea glauca; 3 – Larix sibirica; 4 – Pinus sibirica; 5 – Abies balsamea; 6 – Abies sibirica; 7 – Tilia cordata; 8 – Acer platanoides; 9 – Ulmus laevis; 10 – Quercus robur.
** In this case, the number of species is given without regard to certain species of the family Poaceae (were mowed down). Plant names are given by The Plant List, 2013.
"+" – cover of the species is less than 1%, «r» – unique. 

Таксономическое разнообразие и плотность популяций нематод в условиях дендроинтродукции

Фауна почвенных нематод в корнеобитаемом слое растений-интродуцентов Ботанического сада представлена 51 таксоном нематод, 10 из которых являются общими всех исследованных биотопов. Это бактериотрофы родов Panagrolaimus, Rhabditis, Acrobeloides, Cervidellus, Plectus, микотрофы Aphelenchoides и Ditylenchus, политроф Eudorylaimus, нематоды, ассоциированные с растениями Filenchus, Malenchus. В группу нематод-паразитов растений входят 6 родов: полигостальные (т. е. широкоспецифичные в отношении растений-хозяев) корневые эктопаразиты Cephalenchus, Helicotylenchus, Nagelus, Tylenchorhynchus, Paratylenchus и мигрирующий эндопаразит Pratylenchus (табл. 2). Наиболее встречаемыми таксонами фитопаразитов под деревьями-интродуцентами оказались Paratylenchus, Pratylenchus, Tylenchorhynchus, что характерно, главным образом, для луговых биоценозов Карелии (Сущук и др., 2012). В местах посадок древесных растений найдены редкие для региона виды нематод (Cephalenchus leptus, Nagelus leptus), которые ранее были единично обнаружены в парках г. Петрозаводска, на о-ве Большой Соловецкий (Белое море) и о-ве Валаам (Ладожское озеро), и, таким образом, приурочены к центрам дендроинтродукции (Диева, Сущук, 2014; Калинкина и др., 2014; Kalinkina et al., 2015). Карантинные виды на территории Ботанического сада не выявлены. Обнаружение редких для региона видов служит в пользу гипотезы о проникновении новых и распространении редких видов фитопаразитических нематод при интродукции растений в экосистемы Севера. 

Таблица 2. Список таксонов нематод, выявленных в верхнем корнеобитаемом слое почвы в местах посадок деревьев-интродуцентов на территории Ботанического сада ПетрГУ.

Table 2. Check-list of nematode taxa in upper soil layer of investigated biotopes in the Botanic Garden of Petrozavodsk State University.

  Присутствие/отсутствие таксона в биоценозе
Таксон ТГ
*
СР
**
1
***
2 3 4 5 6 7 8 9 10
Acrobeloides Б 2 + + + + + + + + + +
Achromadora Б 2 + + + + +
Alaimus Б 4 + + + + + + + + +
Anaplectus Б 2 + + + +
Bastiania Б 3 +
Cephalobus Б 2 + + + + + +
Ceratoplectus Б 2 + +
Cervidellus Б 2 + + + + + + + + + +
Chiloplacus Б 2 + + + + + + + + +
Cylindrolaimus Б 3 + + +
Eucephalobus Б 2 + + + + + + + +
Eumonhystera Б 2 + + + + + + + +
Heterocephalobus Б 2 + + + + +
Macrolaimus Б 2 +
Mesorhabditis Б 1 +
Metateratocephalus Б 3 + +
Monhystrella Б 2 +
Panagrolaimus Б 1 + + + + + + + + + +
Plectus Б 2 + + + + + + + + + +
Prismatolaimus Б 3 + + + +
Rhabditis Б 1 + + + + + + + + + +
Teratocephalus Б 3 + +
Theristus Б 2 +
Tylocephalus Б 2 + + + +
Wilsonema Б 2 + + + + + +
Cephalobidae Б 2 +
Aphelenchoides М 2 + + + + + + + + + +
Aphelenchus М 2 + + + + +
Ditylenchus М 2 + + + + + + + + + +
Diphtherophora М 3 + + + +
Tylencholaimus М 4 + + + + + + +
Aporcelaimellus П 5 + + + +
Eudorylaimus П 5 + + + + + + + + + +
Mesodorylaimus П 5 + + + + +
Clarkus Х 4 + + + + + + + + +
Mylonchulus Х 4 + + +
Trischistoma Х 3 + + + +
Aglenchus Аср 2 + + + + + +
Coslenchus Аср 2 + + + + +
Filenchus Аср 2 + + + + + + + + + +
Lelenchus Аср 2 + + + + + + + +
Malenchus Аср 2 + + + + + + + + + +
Tylenchus Аср 2 +
Tylenchidae Аср 2 + + + +
Steinernema Пб +
Cephalenchus Пр 3 +
Helicotylenchus Пр 3 + + + +
Nagelus Пр 3 +
Paratylenchus Пр 3 + + + + + + + + +
Pratylenchus Пр 3 + + + + + + + + +
Tylenchorhynchus Пр 3 + + + + + +
51 таксон     24 32 22 25 31 25 29 33 28 30 

Примечания:
*ТГ – трофическая группа: Б – бактериотрофы, М – микотрофы, П – политрофы, Х – хищники, Пр – паразиты растений, Аср – нематоды, ассоциированные с растением, Пб – паразиты беспозвоночных, личинки обитают в почве;
** СР – Значение по c-p-шкале
***1 – сосна Веймутова, 2 – ель канадская, 3 – лиственница сибирская, 4 – сосна сибирская кедровая, 5 – пихта бальзамическая, 6 – пихта сибирская, 7 – липа сердцевидная, 8 – клен остролистный, 9 – вяз гладкий, 10 – дуб черешчатый. Здесь и в табл. 3–5.

Notes:
* TG – trophic group: B – bacterial feeders, F – fungal feeders, Om – omnivores, Pr – predators, Pp – plant parasites, Asp – nematodes associated with plants, IP – dispersal/infective stages of insect parasites;
** СР is the c-p value according by Bongers (1990).
***1 – Pinus strobus, 2 – Picea glauca, 3 – Larix sibirica, 4 – Pinus sibirica, 5 – Abies balsamea, 6 – Abies sibirica, 7 – Tilia cordata, 8 – Acer platanoides, 9 – Ulmus laevis, 10 – Quercus robur. Here and for Tables 3–5.

Среди исследованных биотопов наибольшим таксономическим разнообразием нематод выделялись посадки ели канадской, пихты бальзамической, липы сердцевидной и клена остролистного (табл. 3). В целом, богатство фауны нематод выше в почве под широколиственными породами. Здесь почва формируется по типу буроземов. Мягкий, хорошо разлагающийся листовой опад обеспечивает благоприятные условия питания для растений по сравнению с участками под хвойными видами. Под елью канадской структура почвы и ее плодородие также отличаются лучшими показателями среди хвойных, т. к. на этот участок попадает опад тополя канадского. Однако следует отметить, что связи показателей разнообразия нематод с видовым разнообразием и покрытием травяно-кустарничкового яруса не выявлено.

Значения индекса Шеннона H`и количество родов нематод под хвойными интродуцентами значительно варьируют, под лиственными – выровнены (табл. 3). Согласно литературным данным в естественных хвойных лесах Республики Карелия индекс H` для фауны почвенных нематод колеблется в диапазоне 2.5–4.4 – в сосняках, 3.1–4.4 – в ельниках, с более высокими значениями на особо охраняемых природных территориях (Груздева и др., 2011). Так, исследования нематодофауны заповедника «Кивач» выявили низкий уровень разнообразия в сосняках (H`=3.2–3.9), возрастание показателя в ельниках (3.2–4.3) и самые высокие значения – в биотопах, где наряду с хвойными в древесном ярусе произрастали и лиственные породы (липа, береза) (4.2–4.8) (Груздева и др., 2006).

В фауне почвенных нематод биотопов с хвойными интродуцентами высокий уровень доминирования был отмечен для бактериотрофов из сем. Cephalobidae (AcrobeloidesEucephalobus), микотрофов рода Aphelenchoides и нематод из сем. Tylenchidae (Lelenchus), ассоциированных с растениями, что является характерной особенностью лесных почв среднетаежной подзоны (Груздева, 2001; Груздева и др., 2011). Данные таксоны встречены и в корнеобитаемом слое лиственных деревьев, но их численность невысока; здесь преобладают фитопаразиты (ParatylenchusHelicotylenchus).

Из группы паразитов растений высокую плотность имели представители рода Paratylenchus. На трех из четырех обследованных площадках с лиственными культурами вклад таксона в фауну составил 18–38 %; под хвойными породами этот род преобладал только в одной точке (сосна Веймутова, 27 %). Известно, что паратиленхи в низкой численности стимулируют рост корней и даже улучшают урожай сельскохозяйственных культур, но, достигая популяций в тысячи особей на кубический сантиметр почвы, они вызывают увядание плодовых деревьев и кустарников, а также культурных злаков. Питаются эти нематоды на клетках эпидермиса корня хозяина, но для ряда видов показано глубокое внедрение переднего конца нематоды в корень с питанием за счет кортикальной паренхимы (Рысс, 2012).

Плотность популяций почвенных нематод в целом изменялась в широких пределах, но показатель был более выровнен в посадках лиственных деревьев. Среди хвойных пород численность нематод имела как крайне низкие (лиственница сибирская), так и высокие (пихта бальзамическая, пихта сибирская) значения (табл. 3).

Таблица 3. Таксономическое разнообразие и численность нематод в верхнем корнеобитаемом слое почвы (n=9) в местах посадок деревьев-интродуцентов на территории Ботанического сада ПетрГУ.

Table 3. Taxonomic diversity and nematode abundance in upper soil layer of investigated biotopes (n=9) in the Botanic Garden of Petrozavodsk State University.

Биотопы
 
Количество таксонов нематод   Плотность популяций,
экз./100 г почвы
Н'
Среднее значение в т.ч. паразитов растений Среднее значение  min–max
A. Хвойные породы деревьев
1 24 3 2837±262a 1944–4074 3.56±0.09abc
32 3 4791±319b 3120–5925 4.11±0.11a
22 4 576±48c 459–801 3.37±0.10c 
25 4 2210±167a 1680–3270 3.56±0.13abc
31 2 5120±655b 3240–8940 3.79±0.09ab
25 1 7072±1373b 3876–16038 2.20±0.08d
Б. Лиственные породы деревьев
7 29 2 1116±124a 720–2016 4.06±0.09a
33 4 2271±101b 1650–2607 4.07±0.07a
28 3 1106±110a 750–1701 3.92±0.07a
10  30 4 3422±528c 1890–6960  3.86±0.07a

Примечания:
n – объем выборки; значения с разными буквенными обозначениями в строках внутри разделов А и Б статистически различаются (p < 0.05).

Notes:
n is the number of replications; values with different letters in rows within sections A and B are significantly different at p < 0.05.

Эколого-трофическая структура сообществ почвенных нематод в условиях дендроинтродукции

Исследование эколого-трофической структуры сообществ нематод показало, что бактериотрофы, микотрофы и паразиты растений являются преобладающими группами (табл. 4). В почве под хвойными культурами доминируют бактериотрофы, субдоминантами в большинстве случаев выступают микотрофы. В структуре сообществ под посадками лиственных пород снижается доля нематод-бактериотрофов (от 43.6 % до 27.1 %, в среднем) и увеличивается доля паразитов растений (от 13.8 % до 29.2 %) по сравнению с хвойными породами.

Корнеобитаемый слой почвы большинства исследованных дендроинтродуцентов ботанического сада выделяется высокой долей нематод-паразитов растений в сообществе (табл. 4), что не характерно для естественных лесных биоценозов региона, в которых показатель варьирует на уровне 0.1–3.6 % от фауны (Груздева и др., 2011). Результаты согласуются с данными, полученными для лесных питомников Польши, где фитопаразитические нематоды составляли основу нематодных комплексов (Skwiercz, 2012; Chalanska, Labanowski, 2014). В нашем исследовании больше всего корневых паразитов растений выявлено под лиственными культурами, особенно в посадках дуба черешчатого, где паразитические нематоды доминируют в сообществе; среди хвойных – в почве биотопа с сосной Веймутова. Подобное явление было отмечено при изучении фауны почвенных нематод на рекультивируемых промышленных отвалах, где численность нематод-паразитов растений в почве посадок лиственных деревьев была выше по сравнению с хвойными породами (Hanel, 2008).

Таблица 4. Эколого-трофическая структура сообществ почвенных нематод в верхнем корнеобитаемом слое почвы (n=9) в местах посадок деревьев-интродуцентов на территории Ботанического сада ПетрГУ.

Table 4. Eco-trophic nematode community structure in upper soil layer of investigated biotopes (n=9) in the Botanic Garden of Petrozavodsk State University.

Биотопы Эколого-трофическая группа нематод, %
Б М П Х Аср Пр
A. Хвойные породы деревьев
1 41.31±5.01ab 12.61±3.07a 3.42±0.84ab 0.68±0.40a 13.58±1.69ac 28.41±5.18a
2 37.65±3.47ab 27.88±4.37b 1.87±0.89ab 1.65±0.60a 17.92±2.83ab 13.03±3.16b
3 41.51±3.65ab 22.82±3.01b 2.91±0.73ab 1.94±0.97a 9.71±1.66c 21.10±2.91ab
4 35.25±4.71a 12.72±1.15a 2.59±0.86ab 1.48±1.01a 28.81±5.54b 19.16±1.51ab
5 45.54±2.34b 40.56±2.34c 3.43±0.57a 0.74±0.49a 8.74±1.45c 0.99±0.28c
6 60.32±3.69c 32.53±4.09bc 1.46±0.67b 1.88±0.74a 3.68±0.78d 0.13±0.13d
Б. Лиственные породы деревьев
7 40.26±3.78a 14.39±1.90a 10.41±1.74a 9.74±2.19a 6.94±1.73a 18.26±3.90a
8 26.90±2.24b 14.79±2,54a 10.08±1.94a 1.06±0.51b 22.05±2.67b 25.13±1.64a
9 23.10±3.66bc 30.86±1.60b 3.0±1.15b 2.31±0.86b 12.73±1.60c 27.98±2.66a
10 18.19±2.67c 13.81±2.02a 4.49±1.10b 2.04±0.93b 16.10±2.94bc 45.35±2.99b

Примечания:
– объем выборки; Б – бактериотрофы, М – микотрофы, П – политрофы, Х – хищники, Аср – нематоды, ассоциированные с растениями, Пр – нематоды-паразиты растений. Значения с разными буквенными обозначениями в строках внутри разделов А и Б статистически различаются (p < 0.05). 

Notes:
n is the number of replications; B – bacterial feeders, F – fungal feeders, Om – omnivores, Pr – predators, Asp – nematodes associated with plants, Pp – plant parasites. Values with different letters in rows within sections A and B are significantly different at p < 0.05.

Особое положение занимают места посадок пихты сибирской и бальзамической за счет высокого процента в структуре сообщества нематод-бактериотрофов и микотрофов и низкого – паразитов растений. Такое соотношение эколого-трофических групп в сообществах почвенных нематод характерно для лесных экосистем Республики Карелия в целом (Груздева, 2001; Груздева и др., 2006, 2011). Сильное затенение и обильный опад из неразложившейся хвои вокруг стволов привел к формированию мертвопокровных участков. Крайне низкое развитие травянистой растительности – основного источника питания фитопаразитов – обусловило низкие значения разнообразия и относительного обилия нематод данной группы. 

Эколого-популяционные индексы, характеризующие сообщества почвенных нематод в условиях дендроинтродукции 

Данные по фауне нематод и количественные показатели их сообществ были проанализированы с использованием индексов, общепринятых в экологической нематологии. Полученные результаты показали, что степень зрелости сообществ нематод ΣMI имеет наименьшие значения для биотопов с посадками некоторых хвойных деревьев (табл. 5). Существует точка зрения, что при неблагоприятных условиях среды в сообществах нематод начинают преобладать менее специализированные и более устойчивые виды, имеющие короткие жизненные циклы (Bongers, 1990; Yeates, 1994). На основании ΣMI значений можно предположить, что условия обитания нематод в почве корневой зоны сосны Веймутова, ели канадской и пихты сибирской неблагоприятны для почвенных организмов, в частности нематод. Под лиственными интродуцентами сообщества почвообитающих нематод более разнообразны и стабильны, т. к. в них существуют виды с различной устойчивостью к условиям среды, и расширяется спектр таксонов с высокими значениями по с-р-шкале (К-стратегов).

Это подтверждается и значениями эколого-популяционных индексов, характеризующих состояние почвенной трофической сети и степень нарушенности почвенной экосистемы (Ferris et al., 2001). Выявлено, что наиболее стабильные, сложные почвенные трофические сети с высокими значениями индекса структурирования SI свойственны ценозам с лиственными интродуцентами. Кроме того, значения индекса SI выше 50 для данных биотопов характеризуют почвенную экосистему как ненарушенную (табл. 5).

Посадки большинства хвойных культур по соотношению индексов SI (ниже 50) и EI (ниже 50) рассматриваются как нарушенные экосистемы с деградированной почвенной трофической сетью (табл. 5). Известно, что упрощенная трофическая сеть приурочена к почвенным экосистемам, испытывающим воздействие неблагоприятных факторов среды (климатических или антропогенных). Авторами концепции – Г. Феррисом с соавторами – был введен термин «базальная трофическая сеть» для обозначения примитивной сети, представленной нематодами с широкой экологической пластичностью, главным образом бактериотрофами и микотрофами. Простоту сети авторы связывают с фактором стресса, включая ограничение пищевых ресурсов, неблагоприятные условия среды или загрязнение (Ferris et al., 2001). По литературным данным для естественных хвойных лесов характерен низкий уровень обогащения почв органикой (значения EI не превышают 50), что согласуется с полученными нами результатами, но почвенные трофические сети сохраняют многокомпонентность и стабильность (высокие значения SI) (Ferris et al., 2001; Матвеева и др., 2008; Cerevkova, Renco, 2009).

Таблица 5. Эколого-популяционные индексы, рассчитанные для сообществ почвенных нематод верхнего корнеобитаемого слоя почвы (n=9) в местах посадок деревьев-интродуцентов на территории Ботанического сада ПетрГУ.

Table 5. Ecological indices of nematode communities in upper soil layer of investigated biotopes (n=9) in the Botanic Garden of Petrozavodsk State University.

Биотопы ΣMI SI EI CI
A. Хвойные породы деревьев
1 2.35±0.04ab 32.82±6.79ab 39.77±3.99a 44.32±9.74abc
2 2.30±0.05a 26.20±7.10ad 53.35±3.47b 43.90±6.43ab
3 2.61±0.04c 28.04±5.28a 32.81±2.76a 78.12±10.61c
4 2.56±0.04bc 52.41±7.57bc 65.66±6.52c 25.75±10.45a
5 2.50±0.02ab 50.41±5.06c 39.52±2.61a 59.81±4.33bc
6 2.28±0.07ab 12.84±4.27d 34.22±3.02a 70.87±7.11c
Б. Лиственные породы деревьев
7 2.66±0.05a 74.22±2.90a 38.93±4.58a 47.54±8.43a
8 2.47±0.03b 69.94±5.09ab 66.35±5.21b 30.00±8.23a
9 2.70±0.06a 79.02±4.20a 70.03±5.30b 28.37±10.16a
10 2.45±0.03b 55.42±6.46b 56.41±4.13b 43.49±6.69a

Примечания:
– объем выборки; ΣMI – индекс зрелости сообществ нематод, SI – индекс структурирования, EI – индекс обогащения почвенной трофической сети, CI – индекс преобладающего пути разложения органического вещества в почве. Значения с разными буквенными обозначениями в строках внутри разделов А и Б статистически различаются (p < 0.05). 

Notes:
n is the number of replications; ΣMI – maturity index; SI, EI, CI – structure, enrichment and channel indices of soil food web. Values with different letters in rows within sections A and B are significantly different at p < 0.05.

Индекс CI, описывающий процесс разложения органики, показал варьирование значений независимо от породы интродуцентов с тенденцией увеличения значений в почве под хвойными породами (табл. 5). Самые высокие значения (60–78) определены в местах произрастания Larix sibirica, Abies balsamea и Abies sibirica, что позволяет сделать вывод о значительной активности почвенных грибов в деструкции органики в данных биотопах. Причиной может быть накопление в подстилке трудноразлагаемых растительных остатков, трансформация которых осуществляется в основном грибами (Звягинцев и др., 2005). Под остальными интродуцентами индекс имел как низкие (Pinus sibiricaAcer platanoidesUlmus laevis), так и средние (Pinus strobusPicea glaucaTilia cordata Quercus robur) значения, т. е. разложение органики происходит при доминировании бактериальной компоненты или сбалансированном участии двух групп.

Результаты исследования показали, что разнообразие фауны нематод в почве под широколиственными породами выше, чем в местах произрастания хвойных деревьев. На территории Ботанического сада найдены виды нематод-фитопаразитов (Cephalenchus leptus, Nagelus leptus), ранее единично встреченные в регионе, обнаружение которых служит в пользу гипотезы о проникновении новых и распространении редких видов фитопаразитических нематод при интродукции растений в экосистемы Севера.

В почве под всеми исследованными хвойными культурами доминирующей группой являются бактериотрофы, субдоминантами в большинстве случаев выступают микотрофы. В посадках лиственных пород снижается доля нематод-бактериотрофов и увеличивается доля паразитов растений по сравнению с хвойными. Количественное преобладание корневых паразитов растений в фауне выявлено под дубом черешчатым, что может быть связано с произрастанием растений за пределами северной границы естественного ареала и малопригодными для вида почвенными условиями. В целом, высокий процент паразитов растений является отличительной особенностью структуры сообществ почвенных нематод корнеобитаемого слоя в местах посадок растений-интродуцентов, тогда как естественные лесные биоценозы Республики Карелия характеризуются низким вкладом фитопаразитов в фауну. Данный факт вызывает опасения причинения вреда растениям и требует дальнейшего мониторинга нематологической ситуации в Ботанических садах.

На основе анализа фауны нематод и расчета эколого-популяционных индексов можно охарактеризовать почвенную трофическую сеть под посадками лиственных интродуцентов как структурированную, а почвенную экосистему – как ненарушенную. Под большинством хвойных культур почвенная трофическая сеть определена как упрощенная, функционирующая в условиях действия неблагоприятных факторов среды, а почвенная экосистема – как высоко нарушенная. Особенности биотопов с хвойными интродуцентами могут быть обусловлены локальными условиями местообитаний (близкое залегание коренных пород в сочетании с малой глубиной плодородного слоя и др.), антропогенной нагрузкой или комплексом факторов.

Авторы выражают признательность студентам эколого-биологического и агротехнического факультетов ПетрГУ (А. В. Марковскому, Н. А. Камаевой) за предоставление данных об уровне кислотности почв. Измерения выполнены в рамках курсовых работ и летней практики (руководитель к.с.-х.н. Л. А. Кузнецова).

Исследования выполнены в рамках государственного задания (темы № 0221-2014-0004, 0221-2015-0006) при частичной финансовой поддержке РФФИ (грант 15-04-07675_а) и Программы стратегического развития ПетрГУ на 2016 год.

References

Gruzdeva L. I. Fauna potchvoobitayutshikh nematod sosnyaka skalnogo The fauna of soil nematodes of the rocky pinery // Hortus Botanicus. 2001. T. 1. S. 66—68. http://hb.karelia.ru.

Gruzdeva L. I., Matveeva E. M., Kovalenko T. E. Fauna potchvennykh nematod razlitchnykh tipov lesa zapovednika «Kivatch» Soil nematode fauna of different forest types in reserve «Kivach» // Trudy KarNTs RAN. 2006. Vyp. 10. S. 14—21.

Gruzdeva L. I., Matveeva E. M., Sutshuk A. A. Raznoobrazie fauny nematod estestvennykh biotsenozov Karelii // Nematody estestvennykh i transformirovannykh ekosistem. Sbornik nautchnykh statej. Diversity of nematode fauna in natural biocenoses of Karelia // Nematodes of natural and transformed ecosystems. Collection of scientific papers Petrozavodsk: Karelskij nautchnyj tsentr RAN, 2011. S. 54—56.

Dieva D. S., Sutshuk A. A. Fauna potchvennykh nematod gorodskikh parkov (na primere g. Petrozavodska) Soil nematode fauna of urban parks (Petrozavodsk city as the example) // Molodezh v nauke – 2013: pril. k zhurnalu «Vestsi Natsyyanalnaj akademii navuk Belarusi. Ser. Biyal. navuk». Tch. 4. Minsk: Izd-vo «Belaruskaya navuka», 2014. S. 51—56.

Zvyagintsev D. G., Babeva I. P., Zenova G. M. Biologiya potchv. Soil biology M.: Izd-vo MGU, 2005. S. 163, 225.

Kalinkina D. S., Sutshuk A. A., Matveeva E. M. Vliyanie introduktsii drevesnykh rastenij na kompleks fitoparazititcheskikh nematod (na primere o. Valaam) The impact of introduced woody plants on complex of plant-parasitic nematodes (Valaam Island as the example) // Tr. Tsentra parazitologii. T. XLVIII: Sistematika i ekologiya parazitov. M.: Tovaritshestvo nautchnykh izdanij KMK, 2014. S. 111—115.

Matveeva E. M., Gruzdeva L. I., Kovalenko T. E., Sutshuk A. A. Potchvennye nematody kak bioindikatory tekhnogennogo zagryazneniya taezhnykh ekosistem // Tr. KarNTs RAN. Soil nematodes as biological indicators of technogenic soil pollution in northern taiga ecosystems // Transactions of the Karelian Research Centre of RAS 2008. Vyp. 14. S. 63—75.

Ryss A. Yu. Migriruyutshie parazititcheskie nematody kornevoj sistemy rastenij otryada Tylenchida (glava 3) // Fitoparazititcheskie nematody Rossii. Migratory parasitic nematodes of plant roots in the order Tylenchida (Chapter 3) // Plant parasitic nematodes of Russia M.: Tovaritshestvo nautchnykh izdanij KMK, 2012. C. 54—88.

Sutshuk A. A., Gruzdeva L. I., Matveeva E. M. O raznoobrazii potchvennykh nematod-fitotrofov Karelii About the diversity of soil nematodes-phytotrophs in Karelia // Sovremennye problemy obtshej parazitologii. Materialy mezhdunarodnoj nautchnoj konferentsii (30 oktyabrya – 1 noyabrya 2012 g.). M.: Tsentr parazitologii Instituta problem ekologii i evolyutsii im. A. N. Severtsova RAN, 2012. S. 334—344.

van Bezooijen J. Methods and techniques for nematology. Wageningen, Netherlands: Wageningen Univ. Press, 2006. 112 p.

Bongers T. The maturity index: an ecological measure of environmental disturbance based on nematode species composition // Oecologia. 1990. Vol. 83. P. 14—19.

Cerevkova A., Renco M. Soil nematode community changes associated with windfall and wildfire in forest soil at the High Tatras National Park, Slovak Republic // Helminthologia. 2009. Vol. 46. Iss. 2. P. 123—130. DOI 10.2478/s11687-009-0024-9.

Chalanska A., Labanowski G. The effect of edaphic factors on the similarity of parasitic nematodes in the soil sampled in nurseries of ornamental trees and shrubs // Journal of Horticultural Research. 2014. Vol. 22. № 1. P. 21—28. DOI:10.2478/johr-2014-0002.

Ferris H., Bongers T., de Goede R. G. M. A framework for soil food web diagnostics: extension of the nematode faunal analysis concept // Appl. Soil Ecol. 2001. Vol. 18. P. 13—29.

Gubin A. I., Sigareva D. D. Species composition and structure of the communities of plant-parasitic and free-living soil nematodes in the greenhouses of botanical garden of Ukraine // Vestnik zoologii. 2014. Vol. 48. № 3. P. 195—202. DOI 10.2478/vzoo-2014-0022.

Hammer Ø., Harper D. A. T., Ryan P. D. Past: paleontological statistics software package for education and data analysis // Paleontol. Electr. 2001. Vol. 4 (1). P. 1—9. http://palaeo-electronica.org/2001_1/past/issue1_01.htm.

Hanel L. Nematode assemblages indicate soil restoration on colliery spoils afforested by planting different tree species and by natural succession // Appl. Soil Ecol. 2008. Vol. 40. № 1. P. 86—99. DOI:10.1016/j.apsoil.2008.03.007.

Kalinkina D. S., Sushchuk A. A., Matveeva E. M. Soil nematodes in the rhizosphere of woody plants on the Bolshoy Solovetsky Island // Russian Journal of Nematology. 2015. Vol. 23. № 2. P. 159.

Pokharel R., Marahatta S. P., Handoo Z. A., Chitwood D. J. Nematode community structures in different deciduous tree fruits and grape in Colorado, USA and impact of organic peach and apple production practices // European Journal of Soil Biology. 2015. Vol. 67. P. 59—68. DOI: 10.1016/j.ejsobi.2015.02.003.

Skwiercz A. T. Nematodes (Nematoda) in polish forests. I. Species inhabiting soils of nurseries // Journal of plant protection research. 2012. Vol. 52. № 1. P. 169—179. DOI: 102478/v10045-012-0026-3.

Tabolin S., Romanenko N., Metlitskaya K., Titova A. On the nematode fauna of agrocenoses in the Chechen Republic of Russia // Proceedings of the 2nd International Scientific Workshop «Plant parasitic nematodes (biodiversity, study, collections)». Bolshie Vyazemy, 2010. P. 66—70.

The Plant List, 2013. Version 1.1. Published on the Internet http://www.theplantlist.org/ (accessed 1st January).

Wardle D. A., Yeates G. W., Williamson W., Bonner K. I. The response of three throphic level soil food web to the identity and diversity of plant species and functional groups // Oikos. 2003. Vol. 102. № 1. P. 45—56. DOI 10.1034/j.1600-0706.2003.12481.x.

Yeates G. W. Modification and qualification of the nematode maturity index // Pedobiologia. 1994. Vol. 38. P. 97—101.

Yeates G. W., Bongers T., de Goede R. G. M., Freckman D. W., Georgieva S. S. Feeding habits in soil nematode families and genera: An outlain for soil ecologists // J. Nematol. 1993. Vol. 25. № 3. P. 315—331.




Displays: 529; Downloads: 218;